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Una delle prime fu il Palazzo del Laterano da parte dell'imperatore Costantino I. Altre donazioni si successero negli anni, fino a trasformare nel VII secolo il papato nel più grande proprietario terriero d'Italia.

Il primato papale assunse connotazioni politiche dopo la caduta dell'impero Romano d'Occidente ). Durante il medioevo, il papato appoggiò la lotta dell'Impero Bizantino contro i Longobardi, ma si organizzò anche per proteggere la popolazione dei suoi territori creando una propria milizia. Alla fine del Regno Longobardo, la donazione di Sutri (728) da parte del Re Liutprando a favore di Papa Gregorio II costituì il nucleo dello Stato della Chiesa. Con la fine dell'Esarcato nel 751, le minacce dei Longobardi nei confronti di Roma furono neutralizzate con il supporto di Pipino il Breve, che inviò i suoi eserciti in Italia nel 754 e nel 756. Con le donazioni di Pipino, comprendenti Ravenna, Forlì, Rimini e le Marche settentrionali, si costituì un nucleo statale vero e proprio.

I papi erano, di fatto, i sovrani di Roma e dell'area circostante già nel VI secolo DC. Nel 754, tale territorio fu, formalmente ceduto a Papa Stefano II da Pipino il Breve, assieme ai territori riconquistati. Nel 781 Carlomagno formalizzò i territori soggetti al domino della Chiesa, che includevano il Ducato di Roma, Ravenna, Forlì e il resto della Romagna, la Pentapoli (Marche, parte dell'Umbria, parte del Veneto e parte della Liguria), parte del Ducato di Benevento, la Toscana, la Corsica, la Lombardia ed altre città italiane.

Successive aggiunte territoriali vennero da donazioni, acquisti e conquiste, sino a quando gli Stati Pontifici inclusero quasi tutta l'Italia centrale e parte di quella settentrionale, raggiungendo l'apice dell'espansione intorno al XVII secolo. Nell'anno 800 Papa Leone III incoronò Carlomagno imperatore del Sacro Romano Impero (Romano perché in parte coincideva con l'antico Impero Romano, Sacro perché cattolico). La Chiesa di Roma, intorno al Mille aveva già elaborato una struttura organizzativa, imperniata sulla figura dei vescovi e degli abati dei monasteri. L'impero cristiano si reggeva sull'equilibrio fra il potere politico dell'imperatore e l'autorità spirituale del papa, ma nel 1075, si scatenò la lotta per le investiture, fra Papa Gregorio VII ed Enrico IV. Il sovrano, infatti, rivendicava il diritto, fino allora riservato al Papa, di nominare i vescovi investendoli di un feudo (nell'877, Carlo il Calvo, con il capitolare di Kiersy aveva riconosciuto l'ereditarietà dei feudi, che quindi sfuggivano al diretto controllo del sovrano, invece i feudi dei vescovi conti, che non potevano riconoscere degli eredi legittimi, alla morte del titolare tornavano all'imperatore che poteva nuovamente disporne).

A partire dall'imperatore Enrico IV e dal Papa Gregorio VII, la lotta per le investiture oppose gli imperatori tedeschi e i papi per più di mezzo secolo e terminò nel 1122, con l'accordo raggiunto tra l'imperatore Enrico V e Papa Callisto II, sancito con il concordato di Worms, che stabilì la distinzione tra l'investitura feudale, conferita dal sovrano, e l'investitura episcopale, conferita dal Papa o da un suo rappresentante. Le crociate, intraprese dal 1095, per liberare la Terrasanta dalla dominazione musulmana portarono ad esiti fallimentari, ma stimolarono il commercio occidentale.

Il controllo del governo papale sul territorio del suo Stato fu a lungo solo nominale: le città più intraprendenti, come quelle della Romagna, si ressero ben presto a Comuni: Forlì, ad esempio, si diede un governo repubblicano già nell'889. Inoltre, anche le lotte tra Guelfi e Ghibellini furono spesso occasione di riaffermare la propria autonomia, se non indipendenza, da Roma: Forlì, appunto, fu a lungo uno dei capisaldi del ghibellinismo italiano, rapportandosi, mutatis mutandis, col governo pontificio come Milano con quello imperiale.

I secoli del Basso Medioevo furono caratterizzati dall'elaborazione di sistemi teologici estremamente dotti e raffinati, che beneficiarono della disponibilità in Occidente, attraverso traduzioni latine eseguite su versioni arabe, delle opere di Aristotele. Tommaso d'Aquino cercò di conciliare la speculazione razionale con i dati della rivelazione biblica per giungere al riconoscimento dell'esistenza di Dio. Fra il 1309 e il 1377, la sede papale fu trasferita ad Avignone ed asservita al re di Francia.

Fra il 1305 e il 1378 la sede papale fu trasferita da Roma ad Avignone dal Papa di origine francese Clemente V. Durante il papato di Clemente VI (1342-1352) si verificò a Roma il tentativo rivoluzionario di Cola di Rienzo, un popolano il quale, contro i nobili che spadroneggiavano in assenza del Papa, riuscì, nel 1347, a farsi proclamare tribuno del popolo. Dopo uno scontro con la nobiltà romana, fu costretto a fuggire a Praga dove cercò l'appoggio dell'imperatore, ma fu arrestato e consegnato al Papa. Innocenzo VI (1352–1362) pensò di avvalersi dell'opera del cardinale Egidio Albornoz e di Cola di Rienzo, nominato senatore, per preparare il ritorno del papato a Roma. Cola di Rienzo morì l'anno successivo in un tumulto. Quando nel 1377 la sede papale fu riportata a Roma, il tentativo di regolare i rapporti fra papato e Stati, portò allo scisma d'Occidente in seguito al quale lo Stato Pontificio perse il proprio primato politico. I papi dovettero riorganizzare i loro territori dove erano sorte numerosissime signorie di fatto indipendenti. Durante il '400 i papi protessero la cultura e le arti e contribuirono all'affermazione dell'umanesimo, nello stesso periodo si diffuse nella corte pontificia la consuetudine del nepotismo, consistente nell'attribuire incarichi e donazioni ai famigliari dei pontefici, contribuendo in tal modo alla corruzione dilagante.

Lo scisma d'Occidente, o Grande Scisma, causò fino al papato di Martino V nel 1417, la presenza di due – e talora anche tre – dignitari che rivendicavano contemporaneamente il diritto a essere riconosciuti come Papi.

Durante il Rinascimento lo Stato della Chiesa si estese notevolmente, in particolare con Papa Innocenzo III e Papa Giulio II. Gran parte dei territori erano, però, solo nominalmente controllati dalla Chiesa, facendo affidamento a principi locali e subendo continue contestazioni da parte dei reggenti; questo rese questi territori tra i più poveri e mal governati del paese.

Le acquisizioni del papato furono mantenute sino al 1797, quando le forze francesi, guidate da Napoleone Bonaparte, s'impossessarono di una vasta area dello Stato della Chiesa. Prima del periodo napoleonico, lo stato occupa il Lazio, l'Umbria, le Marche, la Romagna, parte dell'Emilia, Pontecorvo e Benevento, questi ultimi due persi dopo la restaurazione. Il 15 febbraio 1798 il popolo dichiarò decaduto il potere del Papa Pio VI, proclamando la Prima Repubblica Romana, ma il 17 maggio 1809 la città viene annessa all'impero napoleonico. Nel 1815 con Papa Pio VII, il congresso di Vienna ripristinò la situazione territoriale precedente le acquisizioni napoleoniche, ponendo però lo Stato Pontificio sotto la protezione austriaca. Lo Stato della Chiesa subì un nuovo colpo nel 1848-1949, quando il Papa Pio IX fu temporaneamente destituito ed venne proclamata la Seconda Repubblica Romana. Nel 1860–1861, la formazione dello Stato Italiano comportò l'annessione della maggior parte dei territori dello Stato della Chiesa al Regno d'Italia.

Lo Stato Pontificio cessò di esistere il 20 Settembre 1870, con la presa di Roma da parte di Vittorio Emanuele II di Savoia. La rottura tra Chiesa e stato italiano durò fino al 1929, quando con la firma dei Patti Lateranensi vennero creati la Santa Sede e la Città del Vaticano.

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